Podle pověstí byl tento chrám Páně založen králem Přemyslem Otakarem II., a to na paměť toho, že zde měl spatřit světlo světa, když ho v Městci Králové jeho matka porodila. Ve 13. století měl v tehdy ještě hrazeném městě stávat pravděpodobně dřevěný kostel, jemuž výše jmenovaný český král věnoval na doporučení pražského biskupa Jana III. část ostatků sv. Markéty, mučednice, které obdržel od uherského krále Bély IV. Prvním důkazem o jeho existenci je však teprve popis pražské diecéze z let 1344-1350, kdy náležel pod bydžovský dekanát a královéhradecký archidiakonát. Dnes je už tato éra, kdy náleželo celé Poděbradsko k Hradci Králové, úplně pozapomenuta. V roce 1369 bylo odsud odváděno 18 grošů papežského desátku. Roku 1373 odešel z Městce Králové plebán Ctibor a nahradil ho plebán Příbyk ze Svémyslic. V roce 1398 nahradil zemřelého plebána Příbyka plebán Mikoláš z Varšavy. Roku 1408 prodal Bernard z Běronic 1 kopu úroku ze 2 popluží v Běronicích za 10 kop, jež věnovali měšťané a plebán pro zdejší kaplanství. V roce 1413 byl zmíněn zdejší vikář Jakub. Roku 1414 purkmistr, konšelé a obec v Městci Králové prezentovali k tamnímu znovuzřízenému kaplanství kněze Otmara. V roce 1418 nahradil zemřelého "Poláka" (Mikoláše z Varšavy) plebán Matěj. Za husitských válek byla fara opuštěna a po jejich ukončení se tu usadili utrakvisté, kteří museli odsud odejít po bitvě na Bílé hoře. Roku 1433 byl v kostele pohřben rytíř Straník z Kopidlna, pán na Městci a Záhornici, táboritský hejtman, jenž dal na památku postavit v chrámu Páně mramorový oltář. Jeho náhrobník se nalézal v kostele ještě v roce 1581. Za třicetileté války byl kostel vypleněn a vykraden. Správu a kázání v kostele obstarávali faráři z okolí, občas rovněž pražští benediktýni a křížovníci. Nejhorší věcí se však staly požáry, jež ho zasáhly v letech 1680, 5. září 1746 a 24. dubna 1792, přičemž ten poslední byl snad nejhorší. V roce 1685 se stal prvním zdejším farářem P. Jiří Turek. Zchátralý kostel měl své dny sečtené, neboť 14. února 1792 se uskutečnila na pokyn faráře P. Aloise Dvorského komise, na níž bylo rozhodnuto o zbourání objektu a postavení nového chrámu Páně na jeho místě, jehož náklad byl předběžně vypočten na 9 305,53 zl. Avšak ještě se nezačalo stavět a 24. dubna 1792 došlo k novému požáru města, jemuž podlehl i sám kostel s farou. V květnu 1792 byla na náměstí u sochy sv. Floriána vybudována prozatímní dřevěná kaple, aby se měly kde konal služby Boží. Základní kámen ke stavbě nového kostela byl položen 14. července 1793. První bohoslužby se v něm uskutečnily v roce 1794 o svátku Všech Svatých, přičemž předchozího dne byla z kaple na náměstí přenesena do kostela Nejsvětější Svátost Oltářní. Nový chrám Páně vznikl v novorománském slohu z kamene a s výraznou věží, přičemž nejvíce na stavbu přispěl František hrabě Colloredo a ředitel dymokurského panství Josef Zirchauer. Toho času byl zrušen nejstarší hřbitov podél kostela a nový vznikl na severní straně Městce Králové, kde vznikla v pozdějších dobách školní zahrada. Roku 1798 byl na hlavní oltář pořízen nový obraz sv. Markéty. Prameny se však rozcházejí, zda byl dílem Petra Brandla, nebo naopak někoho z italské malířské školy. V roce 1803 byly na věži umístěny 4 zvony, z nichž 2 největší vážily 690, resp. 302 kg. Roku 1864 (uvádí se také rok 1846, ale který letopočet vznikl tiskovou chybou, tak to mi není jasné, protože prameny se v tomto rozcházejí dosti značně) byl kostel opraven a přestavěn architektem Aloisem Turkem. Místo plochého stropu vzniklo v lodi zaklenutí v podobě 3 kupolí, věž byla zvýšena na 22 sáhů a nákladem zdejších občanů byla na střechu chrámu Páně přistavěna sanktusová vížka. Na obě věže byly vztyčeny litinové kříže a do báně pod velký kříž na věži byla vložena listina, v níž se psalo: "Léta Páně 1864 znova od základu přestavěn byl chrám Páně svaté Markéty v Městci Králové nákladem urozené paní hraběnky Rosiny z Cavriani, rozené Hartmanové z Klaršteinu, přispěním záduší a přifařených osadníků Městeckých, Slovečských a Stříhovských." Tato přestavba vyšla na 19 091,97 zl. Zároveň byla pořízena dvojice bočních oltářů s obrazy od Josefa Hellicha, a to na straně epištolní sv. Jana Nepomuckého a na straně evangelní Neposkvrněného Početí Panny Marie. 14. dubna 1898 došlo ke generální vizitaci královéhradeckého biskupa Msgre. Edvarda Jana Nepomuka Brynycha. 8.-9. května 1910 zde udílel sv. biřmování královéhradecký biskup Msgre. ThDr. Josef Doubrava. Důkladně byl kostel opraven z venkovní strany včetně střechy ve 20. letech 20. století a v roce 1927 byl vymalován akademickým malířem Pantaleonem (Jaroslavem) Majorem a opatřen malovanými ozdobnými okny. Roku 1931 došlo k vloupání do kostela, kde došlo na obsah 2 pokladniček. V roce 1957 se objevily hlasy o nutnosti provedení oprav zchátralé střechy a věže, roku 1967 byl opět konstatován sešlý stav střechy, sanktusníku a hlavní římsy. Generální oprava byla zařazena do plánu na rok 1967. V 90. letech 20. století byla provedena výměna krytiny na věži a nad presbytářem. Od 1. listopadu 2007 je objekt památkově chráněn (viz
https://pamatkovykatalog.cz/kostel-sv-markety-14070861). O 2 roky později byla opravena věž (viz
https://nymbursky.denik.cz/volny-cas/mestec_kostel20090505.html), v roce 2021 byl na střechu kostela usazen nový kamenný kříž (viz
https://www.pario.cz/realizace-klempirstvi/kostel-sv-markety-mestec-kralove/) a roku 2025 došlo na 1. etapu opravy věžní fasády.
Jedná se o jednolodní orientovanou obdélnou stavbu s odsazeným půlkruhově uzavřeným presbytářem a masivní hranolovou věží o 2 patrech po jižní straně. Stěny jsou upraveny v pseudorománském slohu a vnitřek je zaklenut třemi kupolemi, naopak v sakristii zůstal strop plochý. Fasáda je členěná lizénovými rámci a obloučkovým vlysem. Okna jsou završená oblouky, dveře jsou až na ty západní pravoúhlé. V západním průčelí je totiž vstup obloukový a zdůrazněný portikem s nízkou sedlovou stříškou, výše je ještě situována nika. Nad kruhovým oknem je obloukem vyvedený nápis "DŮM MŮJ DŮM MODLITBY JEST". Vršek štítu je převýšen. Střecha kostela je sedlová, nad presbytářem zvalbená, střecha sakristie je valbová, střecha věže s 4 trojúhelníkovými štíty uprostřed stran přechází do vysokého osmibokého jehlance. Kruchta s dřevěnou balustrádou je nesena 2 sloupy.
Zařízení je rovněž zejména pseudorománské, a to především od Josefa Stoklasy. Hlavní oltář je rámový s obrazem sv. Markéty, sign. „F. X. Festa junior pinxií 1798". Oba boční oltáře jsou o něco mladšího původu. Sochy z konce 19. století pocházejí od Josefa Krejčíka z Prahy. Z téhož století pocházejí dřevěné lavice. Lampa na věčné světlo byla pořízena roku 1886. Původní varhany byly v roce 1766 přeneseny do kostela sv. Martina v Slovči. Nový nástroj zhotovil v letech 1767 a 1796 Pavel František Horák. K jeho opravě došlo v letech 1800, 1810, 1816, 1820, 1821, 1826, 1840 (Johann Barth), 1866 (Karel Vocelka), 1894 (František Kobrle), 1894 (Josef Kobrle) a 1914 (Josef Kobrle; viz
https://www.varhany.net/cardheader.php?lok=2631).
Ve věži a v sanktusníku se nacházelo různé množství zvonů, většinou čtveřice, k jejichž rozlití došlo v předem zmíněných požárech. Naposledy šlo o 2 větší (Florian a Jan Křtitel) a 2 menší zvony. Podle Františka Josefa Čečetky byla před posledním požárem v kostele čtveřice zvonů - první o hmotnosti 12,5 centu z roku 1792 s nápisem: "DVM eCCLesiaqVe, VrbsqVe, turrIIsqVe eXarsere, Ex residuo aere & gratis Exc. Do. F. R. J. comitis Francisci de & in Colloredo Patroni transfusa est."; druhý o hmotnosti 6 centů s textem: "Eodem aere, eiusdemque Patroni iunanio transfusa."; třetí ke svolávání ke mši svaté o hmotnosti 50 liber a čtvrtý sanktusník o hmotnosti 14 liber. Ty pak byly přelity v roce 1803 z kusů zvonoviny z požáru roku 1792 a z dobrovolných příspěvků místních obyvatel od Anny Kühnerové v Praze. Po rekvizicích 1. a 2. světové války tu pak měl být ocelový zvon o 58,7 cm a zvon z roku 1803 o 29 cm s označením: "I.W.K.".